(1) Genel Müdürlüğün gelirleri şunlardır:
a) Genel bütçeden her yıl yapılacak Hazine yardımları.
b) Sözleşmelerde öngörülmesi hâlinde işletici şirket tarafından ödenen paylar.
c) Genel Müdürlük tarafından işletilen geçişi ücretli karayollarından alınan ücretler.
ç) Genel Müdürlüğün görev ve sorumluluğunda bulunan karayollarında, karayolları sınır çizgisi içinde kalan alanlar ile karayolları sınır çizgisi dışında kalan Genel Müdürlüğe devir ve temlik edilmiş taşınmazlar ve tesisler ile mülkiyetinde olan taşınmaz ve tesislerin kiraya verilmesi, ön izin verilmesi, irtifak hakkı tesisi veya kullanma izni verilmesi sonucunda elde edilen gelirler.
d) Müteahhitlere sözleşmeleri gereğince verilen malzeme, araç gereç, depo, arazi ve sair unsurlardan elde edilen kira bedelleri.
e) Taahhütlerini tamamen veya kısmen yerine getirmeyen müteahhitlerden alınan tazminatlar ile gelir kaydedilen teminatlar.
f) Taşınmaz satışından veya kiraya verilmesinden elde edilen gelirler.
g) Lüzumu kalmayan veya hurdaya ayrılan karayolu makineleri ve atölyelere ait sair eşyanın satışlarından elde edilen gelirler.
ğ) İhale şartnamesi veya dokümanı satışlarından elde edilen gelirler.
h) İşletme hakkı verilen hizmet tesislerinden elde edilen gelirler.
ı) Kamu kurum ve kuruluşları ile gerçek ve tüzel kişilerden gelen hizmet talepleri çerçevesinde elde edilen gelirler.
i) Her türlü bağış, yardım ve nema gelirleri ile diğer gelirler.
(2) Genel Müdürlüğün her türlü iç ve dış borçlanması Hazine ve Maliye Bakanlığının iznine bağlıdır.