Genel Müdürlüğün görev ve yetkileri şunlardır:
a) Otoyol, Devlet ve il yolları ağına giren karayolları güzergâhları ile bunların değişikliklerine ilişkin planları hazırlamak veya hazırlatmak.
b) Hazırlayacağı programlar uyarınca karayollarını yapmak, yaptırmak, emniyetle kullanılmalarını sağlayacak şekilde sürekli bakım altında bulundurmak, bakımını yaptırmak, onarmak, onarımını yaptırmak, işletmek, işlettirmek.
c) Görev alanına giren karayolu ağlarının yapımı, bakımı, onarımı ve diğer hususlar hakkında teknik nitelik ve şartları tespit etmek veya ettirmek ve gerekli şartnameleri hazırlamak.
ç) Otoyollar ve bunların üzerinde bulunan bakım ve işletme tesisleri ile hizmet tesislerinin, diğer mal ve hizmet üretim birimleri ile varlıklarının yapımını ve/veya bakım ve onarımını ve/veya işletmesini yapmak veya yaptırmak ve denetlemek.
d) Karayollarının kullanılmasına, teknik emniyet ve korunmasına yönelik kurallar ile tüm karayollarındaki işaretleme standartlarını uluslararası uygulamaları da dikkate alarak tespit etmek, yayımlamak ve kontrol etmek.
e) Görev alanına giren karayollarında, uygun göreceği yol işaretlerini belirlemek, uygun yerlere koymak ve bu kapsama giren işleri yapmak veya yaptırmak.
f) Görev alanına giren işler için gerekli plan, harita, etüt ve proje işleri ile araştırma geliştirme çalışmaları yapmak veya yaptırmak.
g) Karayollarının yapım, bakım ve onarımı ile emniyetle işlemesi için gerekli olan garaj ve atölyeleri, makine ve malzeme ambarları ile depolarını, servis ve akaryakıt tesislerini, laboratuvarlarını, deneme istasyonlarını, dinlenme yerlerini, bakım ve trafik emniyetini sağlamaya yönelik bina ve lojmanları, alıcı verici telsiz istasyonları ile gerekli haberleşme şebekelerini, Genel Müdürlüğün görevlerini daha verimli şekilde yerine getirmesine yönelik eğitim tesisleri ile sosyal tesisleri ve diğer bütün yan tesisleri hazırlayacağı ve hazırlatacağı plan ve projelere göre yapmak, yaptırmak, donatmak, işletmek veya işlettirmek, bakım ve onarımını yapmak veya yaptırmak, kiralamak.
ğ) Karayollarının temizliği, gereken bölümlerinde çevre düzenlemesi ve yol boyu ağaçlandırılması ile peyzaj hizmetlerini yapmak veya yaptırmak.
h) Tarihi köprülerin bakım ve onarımını yapmak veya yaptırmak.
ı) Bu Bölümde verilen görevlerin yapılabilmesi için lüzumlu her türlü araç gereç, taşıt ve makineler ile donatımlarını, bunların işletilmesi ve onarılması için gerekli olan uygun malzemeyi seçmek, temin etmek, gerektiğinde imal etmek veya ettirmek, depolamak, onarmak, gerekli ambar, atölye ve tesisleri donatmak, işletmek veya işlettirmek.
i) Görev alanı içinde bulunan işlerin yapılması, trafik akışının emniyetle ve kolaylıkla sağlanması için gerekli her türlü araziyi, binalı ve binasız taşınmazları, ilgili mevzuat hükümleri çerçevesinde kamulaştırmak, satın almak, trampa yapmak, kiralamak ve gerekli hâllerde geçici olarak işgal etmek.
j) Otoyol, Devlet ve il yollarında karayolu sınır çizgisi içinde kalan uygun alanlar ile karayolu sınır çizgisi dışında Genel Müdürlüğe devir ve temlik edilmiş veya Genel Müdürlüğün mülkiyetinde olan diğer alanlardaki taşınmazların ve tesislerin kiraya verilmesi, bunlar üzerinde irtifak hakkı, kullanma izni veya ön izin verilmesi gibi işlemleri yapmak, yaptırmak, yapılan bu işlemlerle ilgili gerekli hâllerde Çevre, Şehircilik ve İklim Değişikliği Bakanlığına bilgi vermek.
k) Görev alanındaki karayolları güzergâhlarındaki taşınmazlarla ilgili olarak tahsis, devir, kamulaştırma veya ilgili diğer hukuki süreçlerin tamamlanmasını müteakip ilgili taşınmazların tapu sicillerinde terkin ve diğer işlemlerini yapmak veya yaptırmak.
l) Talep halinde ve ücret karşılığında kamu kurum ve kuruluşları ile yerli ve yabancı özel sektörden ilgililere faaliyet konuları ile ilgili eğitim hizmeti vermek.
m) İş ve faaliyetlerine ilişkin veri ve bilgileri derlemek, basmak, yayımlamak veya yayımlatmak.
n) 8/6/1994 tarihli ve 3996 sayılı Bazı Yatırım ve Hizmetlerin Yap-İşlet-Devret Modeli Çerçevesinde Yaptırılması Hakkında Kanun ve 28/5/1988 tarihli ve 3465 sayılı Karayolları Genel Müdürlüğü Dışındaki Kuruluşların Erişme Kontrollü Karayolu (Otoyol) Yapımı, Bakımı ve İşletilmesi ile Görevlendirilmesi Hakkında Kanun kapsamında gerçekleştirilecek yatırım ve hizmetlerle ilgili görevlendirilen şirketlere, ihale aşamasında ilan edilmek kaydıyla gerektiğinde ortak olmak ve bununla ilgili işlemleri yapmak.
o) Görev alanına giren konularda mevzuatla verilen diğer işleri yapmak veya yaptırmak.